Ecotype-specific transcriptomic differences in the telencephalon of Alaskan threespine stickleback, Gasterosteus aculeatus

Abstract

Brain activity reacts to environmental complexity within an individual’s reaction norm. Brain activity is highly energy demanding and a target for energetic trade-offs. Hence, cognition is an honest but complex signal of selection landscape. ‘Clever foraging hypothesis’ predicts increased fitness value for cognition in patchy, moderately stable environments. In this thesis, I have studied telencephalon transcriptome of threespine stickleback, Gasterosteus aculeatus Linnaeus, 1758, females from four lakes with two levels of environmental complexity in subarctic Alaska. The threespine stickleback populations in these lakes represent benthic and limnetic ecotypes. Populations of these ecotypes have repeatedly and independently been established in North America after the last glaciation from the ancestral marine form. Despite their young evolutionary age, the ecotypes are phenotypically different. Because of the patchier nature of foraging in benthic environment, benthic populations should benefit more from investment in spatial cognition compared to limnetic populations. Therefore, I hypothesized increased expression of cognition-related genes in the telencephalons of benthic individuals. Contrary to the expectations, more genes involved in the regulation of neurogenesis and neuron projection were upregulated in the limnetic ecotype. The most significant upregulated biological processes in the benthic ecotype were lipid transport and innate immunity. This suggests greater investment in cognition in the limnetic ecotype and immune defense in the benthic ecotype. These results highlight the impact of immunology instead of spatial complexity as the main factor in the telencephalon gene expression in the study populations. More research is needed to discover the environmental and pathogen community differences among the lake types and the impact of genetic differentiation on the reaction norm of immunity expression among the threespine stickleback ecotypes.

Aivojen ja hermoston toiminta mukautuu nopeasti ympäristön vaatimuksiin yksilön reaktionormin asettamissa rajoissa. Niiden toiminta kuluttaa runsaasti energiaa. Jotta energian allokointi aivotoimintaan olisi kannattavaa, sen on tuotettava yksilölle valintahyötyä. Siksi älykkyyttä ja aivotoimintaa voidaan käyttää mittareina ympäristön valintapaineista. ”Clever foraging” -hypoteesi ennustaa resurssien allokoinnin aivotoimintaan ja oppimiseen hyödyttävän yksilöä eniten kohtuullisen stabiileissa ja laikuttaisissa elinympäristöissä. Tässä pro gradu -työssä olen verrannut kolmipiikkinaaraiden Gasterosteus aculeatus Linne, 1758, aivojen nisäkkäiden hippokampusta vastaavan alueen, pääteaivojen, transkriptomeja neljässä subarktisen Alaskan järvipopulaatiossa. Tutkimuspopulaatiot edustavat benttistä (pohja) ja limneettistä (ulappa) ekotyyppiä ja niiden habitaatit kahta ympäristön laikuttaisuuden tasoa. Kolmipiikki on levinnyt Pohjois-Amerikan järviin viimeisimmän jäätiköitymisen jälkeen useiden erillisten leviämistapahtumien seurauksena. Populaatiot ovat toistuvasti ja toisistaan riippumattomasti kehittyneet alkuperäisestä mereisestä muodostaan kohti benttistä ja limneettistä ekotyyppiä. Huolimatta nuoresta evolutiivisesta iästään ekotyypit ovat fenotyypiltään erilaisia. Koska benttisissä elinympäristöissä resurssit ovat sijoittuneet limneettisiä ympäristöjä laikuttaisemmin, on todennäköistä, että benttisiä resursseja hyödyntävät kolmipiikit hyötyvät enemmän informaatiosta ja sen käsittelystä elinympäristössään. Tämän takia oletin tiedon käsittelyyn liittyvien geenien transkription olevan runsaampaa benttiseen ekotyyppiin kuuluvissa populaatioissa. Vastoin oletusta hermosolujen kasvun ja synnyn säätelyyn liittyvien geeniryhmien transkriptio oli runsaampaa limneettisissä populaatioissa. Benttisissä populaatioissa parhaiten edustettuina olivat rasvan kuljetusta ja synnynnäisen immuniteetin ilmenemistä säätelevät geeniryhmät. Vaikuttaakin siltä, että limneettisten populaatioiden pääteaivojen geeniekspressio painottuu tiedon käsittelyyn ja benttisten populaatioiden synnynnäisen immuniteetin ilmenemiseen. Tuloksissa painottuu ympäristön laikuttaisuuden sijaan immuunipuolustuksen merkitys tutkimuspopulaatioiden geeniekspressiossa. Lisää tutkimusta tarvitaan benttisten ja limneettisten elinympäristöjen ja niiden patogeeniyhteisöjen eroista sekä siitä, onko tutkimusekotyyppien geneettinen erilaistuminen vaikuttanut niiden synnynnäisen immuniteetin ilmenemisen reaktionormeihin.