The phenotypic plasticity of thermal tolerance and its modulation in a complex environmental scenario
Mottola, Giovanna (2022-09-30)
The phenotypic plasticity of thermal tolerance and its modulation in a complex environmental scenario
Mottola, Giovanna
(30.09.2022)
Turun yliopisto
Julkaisun pysyvä osoite on:
https://urn.fi/URN:ISBN:978-951-29-8994-2
https://urn.fi/URN:ISBN:978-951-29-8994-2
Tiivistelmä
It is well established that climate change constitutes a great challenge for wild animals, with increasing occurrence of heat waves also causing mortality events. However, in nature, environmental stressors are not occurring alone, but several occur at the same time. Among common environmental stressors, presence of trace metals is one of the greatest threats for aquatic animals because of their persistence in the environment and the bioavailability for organisms. Organisms can improve their tolerance to stressors via phenotypic plasticity, i.e., the ability of an organism to change phenotype in response to stimuli from the environment, and this ability might also be transferred to the next generations, through parental effect. In the current doctoral thesis, I investigate how fish respond to extreme environmental events via phenotypic plasticity and via parental effects using laboratory and field approaches.
In Study I, the focus was to elucidate whether the relationship between transcription and translation of the heat shock proteins was shaped by the magnitude of the heat stress in a laboratory-reared zebrafish population. The study showed a coupling of the transcription and translation at high temperature, and an uncoupling at mild temperatures, highlighting the importance of studying the response of fish to heat stress at protein, and not only at gene level.
In the Study II, III and IV, the phenotypic plasticity of thermal tolerance has been individually assessed at both physiological and molecular level, and in two fish species: one temperate species caught from the Baltic Sea (three-spined sticklebacks), and one originally tropical but currently largely laboratory-reared zebrafish. The thermal tolerance of individuals has been measured before and after an acute exposure to heat wave, copper, and combination of the two stressors. In these studies, I observed that the innate thermal tolerance, as well as its phenotypic plasticity, depends on fish species and is shaped by sex, with male stickleback generally showing better plasticity compared to females; but the opposite trend was seen in zebrafish. In sticklebacks, the exposure to heat wave and copper separately, resulted in an increase of the thermal tolerance, therefore suggesting positive phenotypic plasticity. On the other hand, while the heat wave improved the thermal tolerance of control zebrafish, the same was not observed in the copper exposed group. The response observed in Study I at molecular level, was not replicated in sticklebacks’ studies, except for Study IV, suggesting that the molecular response might be also species-specific. In Study IV, the stressor effects were also assessed in the offspring generation. Despite some limitations, Study IV showed that the offspring was strongly affected, as the heat wave and copper negatively influenced the development and thermal tolerance via both developmental and parental exposure.
This research represents an important step forward in the study of the thermal tolerance as it addresses its individual phenotypic plasticity and potential transgenerational occurrence in response to multiple-stressor exposure. The approach used in the current thesis was multilevel, spanning from the biochemical response to the evolutionary potential for adaptation, therefore representing a broad focus on the phenotypic plasticity of thermal tolerance. Lämpötilatoleranssin fenotyyppinen plastisuus ja sen vaihtelu kompleksissa ympäristöolosuhteiden muutoksissa
Ilmastonmuutos on huomattava uhka villeille eläimille ja lisääntyvät lämpöaallot saavat aikaan jopa eläinten massakuolemia. Luonnossa eläimet eivät yleensä kuitenkaan kohtaa vain yhtä ympäristöongelmaa kerrallaan, vaan tavallisesti altistuvat useille ongelmille samanaikaisesti. Metallit ovat vesieläinten suurimpien ympäristöuhkien joukossa biosaatavuutensa ja pysyvyytensä takia. Eläimet pystyvät kuitenkin vastaamaan ympäristöongelmiin esimerkiksi fenotyyppisen plastisuuden kautta. Fenotyyppinen plastisuus on kyky muuttaa ilmiasua ympäristömuutoksen seurauksena. Tämä plastisuus voi myös siirtyä seuraavalle sukupolvelle, jolloin sitä kutsutaan sukupolvien väliseksi plastisuudeksi. Tässä väitöskirjatyössä tutkin laboratorio- ja kenttätöillä, miten kalat pystyvät vastaamaan vakaviin ympäristöongelmiin fenotyyppisen ja sukupolvien välisen plastisuuden kautta.
Osatyössä I keskityttiin tutkimaan laboratoriossa seeprakalojen lämpöshokkiproteiinien lämpötilamuutoksen suuruudesta riippuvaa transkription ja translaation välistä suhdetta. Tutkimukset osoittivat, että transkriptio johtaa translaatioon proteiiniksi vain hyvin korkeissa lämpötiloissa, kun taas vähemmän voimakas lämpötilan nousu ei saanut aikaan kuin transkription. Työ osoitti, että kalojen molekylaarisia vasteita lämpöstressiin on tärkeä tutkia mRNA tason lisäksi myös proteiinitasolla.
Osatöissä II, III ja IV lämpötilatoleranssin fenotyyppistä plastisuutta tutkittiin yksilöllisesti sekä fysiologisella että molekyylitasolla kahdella eri kalalajilla: yhdellä lauhkean ilmastovyöhykkeen lajilla (Itämeren kolmipiikki) ja yhdellä alun perin trooppisen vyöhykkeen, mutta nykyisin suurelta osin laboratorioissa kasvatetulla lajilla (seeprakala). Jokaisen yksilön lämpötilatoleranssi mitattiin tutkimuksissa ennen lämpöaalto-, kupari- ja niiden yhteisaltistusta sekä sen jälkeen. Näissä tutkimuksissa havaitsin, että lämpötilatoleranssi ja sen fenotyyppinen plastisuus olivat lajispesifisiä ja riippuivat kalan sukupuolesta. Uroskolmipiikit olivat yleisesti ottaen plastisempia kuin naaraat, kun taas seeprakaloilla naaraat olivat enimmäkseen uroksia plastisempia. Kolmipiikeillä lämpöaalto- ja kuparialtistus saivat aikaan lämpötilatoleranssin nousemisen, mikä osoittaa ympäristöstressien aiheuttavan positiivista fenotyyppistä plastisuutta. Toisaalta, vaikka lämpöaalto nosti seeprakalojen lämpötilatoleranssia, kuparialtistus ei saanut aikaan samaa vastetta. Osatyön I molekyylivastetta ei myöskään havaittu kolmipiikeillä ja ainoastaan osatyössä IV seeprakaloilla vasteet olivat samankaltaiset kuin osatyössä I osoittaen molekyylivasteiden lajispesifisyyden. Osatyössä IV tutkittiin myös ympäristömuutoksien vaikutuksia kalojen jälkeläisiin. Jälkeläisten fenotyyppiin vaikuttivat huomattavasti sekä vanhempien altistus että jälkeläisten kasvatusolosuhteet.
Tämä väitöskirjatyö on tärkeä askel eteenpäin lämpötilatoleranssin tutkimisessa, sillä siinä selvitettiin sekä yksilöiden fenotyyppistä plastisuutta että mahdollista sukupolvien välisiä vaikutuksia kahden ympäristöongelman esiintyessä yhtaikaa. Tutkimuksia tehtiin myös usealla eri biologisella organisaatiotasolla lähtien molekyylivasteista adaptaation kautta tapahtuvaan evoluutioon. Tämän takia väitöskirjatyöni antaa hyvin laajan näkökulman lämpötilatoleranssin fenotyyppiseen plastisuuteen.
In Study I, the focus was to elucidate whether the relationship between transcription and translation of the heat shock proteins was shaped by the magnitude of the heat stress in a laboratory-reared zebrafish population. The study showed a coupling of the transcription and translation at high temperature, and an uncoupling at mild temperatures, highlighting the importance of studying the response of fish to heat stress at protein, and not only at gene level.
In the Study II, III and IV, the phenotypic plasticity of thermal tolerance has been individually assessed at both physiological and molecular level, and in two fish species: one temperate species caught from the Baltic Sea (three-spined sticklebacks), and one originally tropical but currently largely laboratory-reared zebrafish. The thermal tolerance of individuals has been measured before and after an acute exposure to heat wave, copper, and combination of the two stressors. In these studies, I observed that the innate thermal tolerance, as well as its phenotypic plasticity, depends on fish species and is shaped by sex, with male stickleback generally showing better plasticity compared to females; but the opposite trend was seen in zebrafish. In sticklebacks, the exposure to heat wave and copper separately, resulted in an increase of the thermal tolerance, therefore suggesting positive phenotypic plasticity. On the other hand, while the heat wave improved the thermal tolerance of control zebrafish, the same was not observed in the copper exposed group. The response observed in Study I at molecular level, was not replicated in sticklebacks’ studies, except for Study IV, suggesting that the molecular response might be also species-specific. In Study IV, the stressor effects were also assessed in the offspring generation. Despite some limitations, Study IV showed that the offspring was strongly affected, as the heat wave and copper negatively influenced the development and thermal tolerance via both developmental and parental exposure.
This research represents an important step forward in the study of the thermal tolerance as it addresses its individual phenotypic plasticity and potential transgenerational occurrence in response to multiple-stressor exposure. The approach used in the current thesis was multilevel, spanning from the biochemical response to the evolutionary potential for adaptation, therefore representing a broad focus on the phenotypic plasticity of thermal tolerance.
Ilmastonmuutos on huomattava uhka villeille eläimille ja lisääntyvät lämpöaallot saavat aikaan jopa eläinten massakuolemia. Luonnossa eläimet eivät yleensä kuitenkaan kohtaa vain yhtä ympäristöongelmaa kerrallaan, vaan tavallisesti altistuvat useille ongelmille samanaikaisesti. Metallit ovat vesieläinten suurimpien ympäristöuhkien joukossa biosaatavuutensa ja pysyvyytensä takia. Eläimet pystyvät kuitenkin vastaamaan ympäristöongelmiin esimerkiksi fenotyyppisen plastisuuden kautta. Fenotyyppinen plastisuus on kyky muuttaa ilmiasua ympäristömuutoksen seurauksena. Tämä plastisuus voi myös siirtyä seuraavalle sukupolvelle, jolloin sitä kutsutaan sukupolvien väliseksi plastisuudeksi. Tässä väitöskirjatyössä tutkin laboratorio- ja kenttätöillä, miten kalat pystyvät vastaamaan vakaviin ympäristöongelmiin fenotyyppisen ja sukupolvien välisen plastisuuden kautta.
Osatyössä I keskityttiin tutkimaan laboratoriossa seeprakalojen lämpöshokkiproteiinien lämpötilamuutoksen suuruudesta riippuvaa transkription ja translaation välistä suhdetta. Tutkimukset osoittivat, että transkriptio johtaa translaatioon proteiiniksi vain hyvin korkeissa lämpötiloissa, kun taas vähemmän voimakas lämpötilan nousu ei saanut aikaan kuin transkription. Työ osoitti, että kalojen molekylaarisia vasteita lämpöstressiin on tärkeä tutkia mRNA tason lisäksi myös proteiinitasolla.
Osatöissä II, III ja IV lämpötilatoleranssin fenotyyppistä plastisuutta tutkittiin yksilöllisesti sekä fysiologisella että molekyylitasolla kahdella eri kalalajilla: yhdellä lauhkean ilmastovyöhykkeen lajilla (Itämeren kolmipiikki) ja yhdellä alun perin trooppisen vyöhykkeen, mutta nykyisin suurelta osin laboratorioissa kasvatetulla lajilla (seeprakala). Jokaisen yksilön lämpötilatoleranssi mitattiin tutkimuksissa ennen lämpöaalto-, kupari- ja niiden yhteisaltistusta sekä sen jälkeen. Näissä tutkimuksissa havaitsin, että lämpötilatoleranssi ja sen fenotyyppinen plastisuus olivat lajispesifisiä ja riippuivat kalan sukupuolesta. Uroskolmipiikit olivat yleisesti ottaen plastisempia kuin naaraat, kun taas seeprakaloilla naaraat olivat enimmäkseen uroksia plastisempia. Kolmipiikeillä lämpöaalto- ja kuparialtistus saivat aikaan lämpötilatoleranssin nousemisen, mikä osoittaa ympäristöstressien aiheuttavan positiivista fenotyyppistä plastisuutta. Toisaalta, vaikka lämpöaalto nosti seeprakalojen lämpötilatoleranssia, kuparialtistus ei saanut aikaan samaa vastetta. Osatyön I molekyylivastetta ei myöskään havaittu kolmipiikeillä ja ainoastaan osatyössä IV seeprakaloilla vasteet olivat samankaltaiset kuin osatyössä I osoittaen molekyylivasteiden lajispesifisyyden. Osatyössä IV tutkittiin myös ympäristömuutoksien vaikutuksia kalojen jälkeläisiin. Jälkeläisten fenotyyppiin vaikuttivat huomattavasti sekä vanhempien altistus että jälkeläisten kasvatusolosuhteet.
Tämä väitöskirjatyö on tärkeä askel eteenpäin lämpötilatoleranssin tutkimisessa, sillä siinä selvitettiin sekä yksilöiden fenotyyppistä plastisuutta että mahdollista sukupolvien välisiä vaikutuksia kahden ympäristöongelman esiintyessä yhtaikaa. Tutkimuksia tehtiin myös usealla eri biologisella organisaatiotasolla lähtien molekyylivasteista adaptaation kautta tapahtuvaan evoluutioon. Tämän takia väitöskirjatyöni antaa hyvin laajan näkökulman lämpötilatoleranssin fenotyyppiseen plastisuuteen.
Kokoelmat
- Väitöskirjat [2869]